Dopravný podnik bol založený 1.5.1949 pod názvom “Dopravný komunálny podnik Žilina”. Mestskú hromadnú dopravu začal vykonávať od 28.10.1949. Pri jeho zakladaní bolo uvažované s výstavbou trolejbusovej dopravy v Žiline. Táto myšlienky sa ale v minulosti neuskutočnila.
V roku 1985 bol spracovaný projekt “Novej koncepcie MHD v Žiline na báze elektrickej trakcie”. Podľa neho bola od 3.7.1988 zavedená v meste takzvaná “Autobusová verzia trolejbusovej dopravy”, ktorou sa na zrušil starý systém s 35 linkami.
Vďaka podpore mesta došlo koncom 90-tych rokov k mimoriadnemu rozvoju MHD. Bolo vybudované nové trolejbusové depo s troma meniarňami a postupne sa budovali aj jednotlivé trolejbusové trasy.
Väčšina trolejbusových a niektoré autobusové linky prešli určitým vývojom a zmenami. V súčasnosti DPMŽ prevádzkuje mestskú hromadnú dopravu na 8-ich nosných trolejbusových linkách a na 10- tich autobusových linkách.